كان مع معاوية في صفين يُقاتل ضدّ علي ، ويشنّ الغارات على أطراف الكوفة. دامت ولايته على الكوفة أربع سنوات ، واصل فيها سياسة معاوية وزياد ، وهو الخبير بهذه السياسة ، ثم احتاج إليه ليولّيه شرطته في دمشق فعزله وولّى الكوفة بعده لابن أخته عبد الرحمن بن اُمّ الحكم ، وأعاد هذا إلى ذاكرة الناس بسيرته الفاجرة إلى ذاكرة الناس سيرة الوليد بن عقبة والي عثمان من قبل ممّا فرض على معاوية أن يعزله سريعاً.

قال هشام بن الكلبي ، والهيثم بن عدي : كان سبب عزل معاوية ابن أخته اُمّ الحكم ، وهو عبد الرحمن بن عبد الله الثقفي ، أنّه قيل لمعاوية : إنّ ابن أختك خطب في يوم الجمعة

__________________

سويد الفهري عنه ، استبعد بعضهم صحة سماعه من النبي صلى‌الله‌عليه‌وآله ، ولا بعد فيه ؛ فإنّ أقلّ ما قيل في سنّه عند موت النبي صلى‌الله‌عليه‌وآله أنّه كان ابن ثمان سنين. وقال الطبري : مات النبي صلى‌الله‌عليه‌وآله وهو غلام يافع. وقول الواقدي : وزعم غيره أنّه سمع من النبي صلى‌الله‌عليه‌وآله. قال المزي : وشهد فتح دمشق ، وسكنها إلى حين وفاته ، وشهد صفين مع معاوية ، وكان على أهل دمشق يومئذ وهم القلب. وفي تاريخ الطبري ٥ / ١٣٥ ، وفيها أيضاً (أي في سنة ٣٩) وجّه معاوية الضحّاك بن قيس وأمره أن يمرّ بأسفل (واقصة) تشرح : منزل في طريق مكة بعد القرعاء نحو مكة ، وأن يغير على كلّ مَنْ مرّ به ممّن هو في طاعة علي من الأعراب ، ووجّه معه ثلاثة آلاف رجل ، فسار فأخذ أموال الناس ، وقتل مَنْ لقي من الأعراب ، ومرّ بالثعلبية فأغار على مسالح علي ، وأخذ أمتعتهم ، ومضى حتّى انتهى إلى القُطقُطانة (موقع قرب الكوفة) ، فأتى عمرو بن عميس بن مسعود ، وكان في خيلٍ لعلي عليه‌السلام ، وأمامه أهله ، وهو يريد الحجّ ، فأغار على مَنْ كان معه ، وحبسه عن المسير ، فلمّا بلغ ذلك علياً سرّح حجر بن عدي الكندي في أربعة آلاف ، وأعطاهم خمسين خمسين ، فلحق الضحّاك بتدمر فقتل منهم تسعة عشر رجلاً ، وقُتل من أصحابه رجلان ، وحال بينهم الليل فهرب الضحّاك وأصحابه ، ورجع حجر ومَنْ معه. قال ابن حجر : قال الزبير : كان الضحّاك بن قيس مع معاوية بدمشق ، وكان ولاّه الكوفة ثمّ عزله ، ثمّ ولاّه دمشق ، وحضر موت معاوية فصلّى عليه وبايع الناس ليزيد ، فلمّا مات يزيد بن معاوية ، ثمّ معاوية بن يزيد ، دعا الضحّاك إلى نفسه. وقال خليفة : لمّا مات زياد سنة ثلاث وخمسين استخلف على الكوفة عبد الله بن خالد بن أسيد ، فعزله معاوية وولّى الضحاك بن قيس ، ثمّ عزله وولّى عبد الرحمن بن اُمّ الحكم ، ثمّ ولّى معاوية الضحّاك دمشق ، فأقرّه يزيد حتّى مات ، فدعا الضحّاك إلى ابن الزبير وبايع له حتّى مات معاوية بن يزيد. وقال غيره : خدعه عبيد الله بن زياد ، فقال : أنت شيخ قريش وتبايع لغيرك؟! فدعا إلى نفسه فقاتله مروان ، ثمّ دعا إلى ابن الزبير فقاتله مروان ، فقتل الضحّاك بمرج راهط سنة أربع وستين أو سنة خمسين. وقال الطبري : كانت الوقعة في نصف ذي الحجّة سنة أربع ، وبه جزم ابن مندة.